radiologyРадиология — практикаRadiology - Practice2713-0118Центральный научно-исследовательский институт лучевой диагностики10.52560/2713-0118-2024-1-20-36radiology-528Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИORIGINAL RESEARCHИсследования перифокальной зоны глиом головного мозга с помощью магнитно-резонансной томографии (обзор литературы)Magnetic Resonance Imaging in Studies of Perifocal Zone of Brain Gliomas (a Literature Review)https://orcid.org/0000-0002-0516-3613ЗахароваН. Е.ZakharovaN. E.

Захарова Наталья Евгеньевна, доктор медицинских наук, профессор РАН, ведущий научный сотрудник отделения рентгеновских и радиоизотопных методов диагностики ФГАУ «НМИЦ нейрохирургии им. ак. Н. Н. Бурденко» Минздрава России

125047, Москва, ул. 4-я Тверская-Ямская, 16

+7 (499) 972-85-55

Zakharova Natal’ya Evgen’evna, radiologist, PhD, professor RAS, Department of Neuroradiology

16, ul. 4-ya Tverskaya-Yamskaya, Moscow, 125047

+7 (499) 972-85-55

nzakharova@nsi.ruhttps://orcid.org/0000-0002-8924-7346БаталовА. И.BatalovA. I.

Баталов Артем Игоревич, рентгенолог, кандидат медицинских наук, научный сотрудник отделения рентгеновских и радиоизотопных методов диагностики

125047, Москва, 4-я Тверская-Ямская, 16

+7 (499) 972-85-55

Batalov Artem Igorevich, radiologist, PhD, Department of Neuroradiology

16, ul. 4-ya Tverskaya-Yamskaya, Moscow, 125047

+7 (499) 972-85-55

abatalov@nsi.ruhttps://orcid.org/0000-0002-4803-6948ПогосбекянЭ. Л.PogosbekyanE. L.

Погосбекян Эдуард Леонидович, медицинский физик отделения рентгеновских и радиоизотопных методов диагностики

125047, г. Москва, ул. 4-я Тверская-Ямская д. 16

+7 (499) 972-85-55

Pogosbekyan Eduard Leonidovich, medical physicist, Department of Neuroradiology

16, ul. 4-ya Tverskaya-Yamskaya, Moscow, 125047

+7 (499) 972-85-55

epogosbekyan@nsi.ruhttps://orcid.org/0000-0002-6480-3270ГоряйновС. А.GoryaynovS. A.

Горяйнов Сергей Алексеевич, нейрохирург, доктор медицинских наук, заведующий лабораторией нейрохирургической анатомии и криоконсервации биологических материалов

12504, г. Москва, ул. 4-я Тверская-Ямская д. 16

+7 (499) 972-85-55

Goryaynov Sergey Alexeevich, neurosurgeon, PhD

16, ul. 4-ya Tverskaya-Yamskaya, Moscow, 125047

+7 (499) 972-85-55

sgoraynov@nsi.ruhttps://orcid.org/0000-0002-3240-5585ФадееваЛ. М.FadeevaL. M.

Фадеева Людмила Михайловна, ведущий инженер отделения рентгеновских и радиоизотопных методов диагностики

125047, Москва, ул. 4-я Тверская-Ямская, 16

+7 (499) 972-85-55

Fadeeva Liudmila Mikhaylovna, leading engineer, Department of Neuroradiology

16, ul. 4-ya Tverskaya-Yamskaya, Moscow, 125047

+7 (499) 972-85-55

lmf@nsi.ruhttps://orcid.org/0000-0002-0588-4779БыкановА. Е.BykanovA. E.

Быканов Андрей Егорович, кандидат медицинских наук, нейрохирург, научный сотрудник 7-го клинического отделения

125047, Москва, 4-я Тверская-Ямская, 16

+7 (499) 972-85-55

Bykanov Andrey Egorovich, neurosurgeon, PhD

16, ul. 4-ya Tverskaya-Yamskaya, Moscow, 125047

+7 (499) 972-85-55

abykanov@nsi.ruhttps://orcid.org/0000-0002-2333-7867ТюринаА. Н.TyurinaA. N.

Тюрина Анастасия Николаевна, рентгенолог, кандидат медицинских наук, научный сотрудник отделения рентгеновских и радиоизотопных методов диагностики

125047, Москва, 4-я Тверская-Ямская, 16

+7 (499) 972-85-55

Tyurina Anastasia Nikolaevna, radiologist, PhD, Department of Neuroradiology

16, ul. 4-ya Tverskaya-Yamskaya, Moscow, 125047

+7 (499) 972-85-55

aturina@nsi.ruhttps://orcid.org/0000-0002-6652-2472ЧехонинИ. В.ChekhoninI. V.

Чехонин Иван Владимирович, кандидат медицинских наук, рентгенолог, младший научный сотрудник отделения рентгеновских и радиоизотопных методов диагностики

125047, г. Москва, ул. 4-я Тверская-Ямская, д. 16

+7 (499) 972-85-55

Chekhonin Ivan Vladimirovich, Ph. D. Med., radiologist, junior research associate, Department of Neuroradiology

16, ul. 4-ya Tverskaya-Yamskaya, Moscow, 125047

+7 (499) 972-85-55

ivan.chekhonin@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0001-9953-6654ГалстянС. А.GalstyanS. A.

Галстян Сюзанна Андраниковна, врач-патологоанатом

125047, г. Москва, ул. 4-я Тверская-Ямская, д. 16

+7 (499) 972-85-55

Galstyan Suzanna Andranikovna, pathologist

16, ul. 4-ya Tverskaya-Yamskaya, Moscow, 125047

+7 (499) 972-85-55

sgalstyan@nsi.ruhttps://orcid.org/0000-0002-4480-0275ПронинИ. Н.ProninI. N.

Пронин Игорь Николаевич, доктор медицинских наук, профессор, академик РАН, заведующий отделением рентгеновских и радиоизотопных методов диагностики ФГАУ «НМИЦ нейрохирургии им. ак. Н. Н. Бурденко» Минздрава России

125047, г. Москва, ул. 4-я Тверская-Ямская, д. 16

+7 (499) 972-85-55

Pronin Igor Nikolaevich, М. D., D.Sci., Academician of the Russian Academy of Sciences, Head of Department of Neuroradiology

16, ul. 4-ya Tverskaya-Yamskaya, Moscow, 125047

+7 (499) 972-85-55

pronin@nsi.ruhttps://orcid.org/0000-0002-9811-9442УсачевД. Ю.UsachevD. Yu.

Усачев Дмитрий Юрьевич, доктор медицинских наук, профессор, академик РАН, директор ФГАУ «НМИЦ нейрохирургии им. ак. Н. Н. Бурденко» Минздрава России

125047, г. Москва, ул. 4-я Тверская-Ямская, д. 16

+7 (499) 972-85-10

Usachev Dmitriy Yur’evich, MD, PhD, professor, academician of the Russian Academy of Sciences, director of the N. N. Burdenko National Medical Research Center of Neurosurgery of the Ministry of Health of the Russian Federation

16, ul. 4-ya Tverskaya-Yamskaya, Moscow, 125047

+7 (499) 972-85-55

dousachev@nsi.ruФГАУ «НМИЦ нейрохирургии им. ак. Н. Н. Бурденко» Минздрава РоссииРоссияBurdenko National Medical Research Center of Neurosurgery of the Ministry of Health of the Russian FederationRussian Federation202406122023012036Copyright © Захарова Н.Е., Баталов А.И., Погосбекян Э.Л., Горяйнов С.А., Фадеева Л.М., Быканов А.Е., Тюрина А.Н., Чехонин И.В., Галстян С.А., Пронин И.Н., Усачев Д.Ю., 20242024Захарова Н.Е., Баталов А.И., Погосбекян Э.Л., Горяйнов С.А., Фадеева Л.М., Быканов А.Е., Тюрина А.Н., Чехонин И.В., Галстян С.А., Пронин И.Н., Усачев Д.Ю.Zakharova N.E., Batalov A.I., Pogosbekyan E.L., Goryaynov S.A., Fadeeva L.M., Bykanov A.E., Tyurina A.N., Chekhonin I.V., Galstyan S.A., Pronin I.N., Usachev D.Y.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.radp.ru/jour/article/view/528

Представлен обзор литературы и собственный опыт использования современных последовательностей МРТ, в т. ч. диффузионно-куртозисной МРТ, в исследованиях перифокальной зоны глиом. Анализ комплекса диффузионных и перфузионных количественных МР-показателей дает информацию о границах глиом в зонах с сохранным гематоэнцефалическим барьером, не накапливающих контрастный препарат. Дифференцирование «чистого» перифокального вазогенного отека и отека с инфильтрацией клетками глиомы, а также выявление участков опухолевой инфильтрации в перитуморальном интактном, по данным МРТ, веществе мозга при глиомах высокой степени злокачественности дают возможность определить истинную распространенность опухоли. Полученные данные позволят разрабатывать персонализированный навигационный алгоритм для хирургического удаления опухоли и последующий индивидуальный план лучевой и химиотерапии, а также прогнозировать течение заболевания.

This review provides insight into application of modern MRI modalities including diffusion kurtosis imaging in assessment of perifocal glioma zone. Differentiation of “pure” perifocal vasogenic edema from edema infiltrated by glioma cells, as well as identification of peritumoral intact (on conventional MRI) brain matter infiltration make it possible to determine glial tumor borders more accurately. Analysis of diffusion and perfusion quantitative MR data allow determining glioma borders in areas with unaltered blood-brain barrier. There is a growing possibility to develop a personalized navigation algorithm for surgical removal of the tumor, followed by the determination of an individual plan for radiation and chemotherapy, as well as prediction of disease outcomes.

диффузионно-куртозисная МРТASL-перфузияголовной мозгглиомыDiffusion-kurtosis MriAsl-perfusionBrainGliomaИсследование выполнено при поддержке гранта Российского научного фонда № 22-75-10074, https://rscf.ru/project/22-75-10074/).This research was funded by Russian Science Foundation grant № 22-75-10074 (https://rscf.ru/ project/22-75-10074/).ReferencesБаталов А. И., Захарова Н. Е., Погосбекян Э. Л., Фадеева Л. М., Горяйнов С. А., Баев А. А., Шульц Е. И., Чёлушкин Д. М., Потапов А. А., Пронин И. Н. Бесконтрастная ASL-перфузия в предоперационной диагностике супратенториальных глиом // Журнал «Вопросы нейрохирургии» имени Н. Н. Бурденко. 2018. Т. 82, № 6. С.15-22. https://doi.org/10.17116/neiro20188206115Batalov A. I., Zakharova N. E., Pogosbekyan E. L., Fadeeva L. M., Goriaynov S. A., Baev A. A., Shul’ts E. I., Chelushkin D. M., Potapov A. A., Pronin I. N. Non-contrast ASL perfusion in preoperative diagnosis of supratentorial gliomas. Zhurnal Voprosy Neirokhirurgii Imeni N. N. Burdenko. 2018;82(6):15-22. (In Russ., in Engl.). https://doi.org/10.17116/neiro20188206115Туркин А. М., Погосбекян Э. Л., Тоноян А. С., Шульц Е. И., Максимов И. И., Долгушин М. Б., Хачанова Н. В., Фадеева Л. М., Мельникова-Пицхелаури Т. В., Пицхелаури Д. И., Пронин И. Н., Корниенко В. Н. Диффузионная куртозисная МРТ в оценке перитуморального отека глиобластом и метастазов в головной мозг // Мед. Виз. 2017. № 4. С. 97-112. https://doi.org/10.24835/1607-0763-2017-4-97-112Turkin A. M., Pogosbekyan E. L., Tonoyan A. S., Schults E. I., Maximov I. I., Dolgushin M. B., Khachanova N. V., Fadeeva L. M., Melnikova-Pitskhelauri T. V., Pitskhelauri D. I., Pronin I. N., Kornienko V. N. Diffusion kurtosis Imaging in the assessment of peritumoral brain edema in glioblastomas and brain metastases. Med. Vis. 2017;4:97-112. (In Russ., in Engl.). https://doi.org/10.24835/1607-0763-2017-4-97-112Abdalla G., Dixon L., Sanverdi E., Machado P., Kwong J., Panovska-Griffiths J., Rojas-García A., Yoneoka D., Veraart J., Van Cauter S., Abdelkhalek A., Settein M., Yousry T., Bisdas S. The diagnostic role of diffusional kurtosis imaging in glioma grading and differentiation of gliomas from other intra-axial brain tumours: a systematic review with critical appraisal and meta-analysis. Neuroradiology. 2020. V. 62, no. 7. P. 791-802. https://doi.org/10.1007/S00234-020-02425-9Abdalla G., Dixon L., Sanverdi E., Machado P., Kwong J., Panovska-Griffiths J., Rojas-García A., Yoneoka D., Veraart J., Van Cauter S., Abdelkhalek A., Settein M., Yousry T., Bisdas S. The diagnostic role of diffusional kurtosis imaging in glioma grading and differentiation of gliomas from other intra-axial brain tumours: a systematic review with critical appraisal and meta-analysis. Neuroradiology. 2020; 62(7):791-802. https://doi.org/10.1007/S00234-020-02425-9Akbari H., Macyszyn L., Da X., Bilello M., Wolf R., Martinez-Lage M., Biros G., Alonso-Basanta M., O’Rourke D., Davatzikos C. Imaging surrogates of infiltration obtained via multiparametric imaging pattern analysis predict subsequent location of recurrence of glioblastoma. Neurosurgery. 2016. V. 78, no. 4. P. 572- 580. https://doi.org/10.1227/NEU.0000000000001202Akbari H., Macyszyn L., Da X., Bilello M., Wolf R., Martinez-Lage M., Biros G., Alonso-Basanta M., O’Rourke D., Davatzikos C. Imaging surrogates of infiltration obtained via multiparametric imaging pattern analysis predict subsequent location of recurrence of glioblastoma. Neurosurgery. 2016;78(4): 572-580. https://doi.org/10.1227/NEU.0000000000001202Batalov A. I., Zakharova N. E., Pronin I. N., Belyaev A. Yu., Pogosbekyan E. L., Goryaynov S. A., Bykanov A. E., Tyurina A. N., Shevchenko A. M., Solozhentseva K. D., Nikitin P. V., Potapov A. A. 3D pCASL-perfusion in preoperative assessment of brain gliomas in large cohort of patients. Sci. Rep. 2022. V. 12. P. 2121. https://doi.org/10.1038/s41598-022-05992-4Batalov A. I., Zakharova N. E., Pronin I. N., Belyaev A. Yu., Pogosbekyan E. L., Goryaynov S. A., Bykanov A. E., Tyurina pCASL-perfusion in preoperative assessment of brain gliomas in large cohort of patients. Sci. Rep. 2022;12:2121. https:// doi.org/10.1038/s41598-022-05992-4Batalov A. I., Afandiev R. M., Zakharova N. E., Pogosbekyan E. L., Shulgina A. A., Kobyakov G. L., Potapov A. A., Pronin I. N. 3D pseudo-continuous arterial spin labeling-MRI (3D PCASL-MRI) in the differential diagnosis between glioblastomas and primary central nervous system lymphomas. Neuroradiology. 2022. V. 64. P. 1539-1545. https://doi.org/10.1007/s00234-021-02888-4Batalov A. I., Afandiev R. M., Zakharova N. E., Pogosbekyan E. L., Shulgina A. A., Kobyakov G. L., Potapov A. A., Pronin I. N. 3D pseudo-continuous arterial spin labeling-MRI (3D PCASL-MRI) in the differential diagnosis between glioblastomas and primary central nervous system lymphomas. Neuroradiology. 2022; 64:1539-1545. https://doi.org/10.1007/s00234-021-02888-4Blystad I., Warntjes J. B. M., Smedby Ö., Lundberg P., Larsson E.-M., Tisell A. Quantitative MRI for analysis of peritu moral edema in malignant gliomas. PLoS ONE. 2017. V. 12. No. 5. P.e0177135. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0177135Blystad I., Warntjes J. B. M., Smedby Ö., Lundberg P., Larsson E.-M., Tisell A. Quantitative MRI for analysis of peritumoral edema in malignant gliomas. PLoS ONE. 2017;12(5):e0177135. https:/ /doi.org/10.1371/journal.pone.0177135Delgado A. F., Fahlström M., Nilsson M., Berntsson S. G., Zetterling M., Libard S., Alafuzoff I., van Westen D., Lätt J., Smits A., Larsson E. M. Diffusion kurtosis imaging of gliomas grades II and III - a study of perilesional tumor infiltration, tumor grades and subtypes at clinical presentation. Radiol. Oncol. 2017. V. 51, no. 2. P. 121-129. https://doi.org/10.1515/raon-2017-0010Delgado A. F., Fahlström M., Nilsson M., Berntsson S. G., Zetterling M., Libard S., Alafuzoff I., van Westen D., Lätt J., Smits A., Larsson E. M. Diffusion kurtosis imaging of gliomas grades II and III — a study of perilesional tumor infiltration, tumor grades and subtypes at clinical presentation. Radiol. Oncol. 2017;51(2):121-129. https://doi.org/10.1515/raon-2017-0010Eisele S. C., Wen P. Y., Lee E. Q. Assessment of brain tumor response: RANO and its offspring. Curr. Treat. Oncol. 2016. V. 17, no. 7. P. 35. https://doi.org/10.1007/s11864-016-0413-5Eisele S. C., Wen P. Y., Lee E. Q. Assessment of brain tumor response: RANO and its offspring. Curr. Treat. Oncol. 2016;17(7):35. https://doi.org/10.1007/s11864-016-0413-5Gates E. D. H., Lin J. S., Weinberg J. S., Prabhu S. S., Hamilton J., Hazle J. D., Fuller G. N., Baladandayuthapani V., Fuen tes D. T., Schellingerhout D. Imaging-based algorithm for the local grading of glioma. AJNR Am. J. Neuroradiol. 2020. V. 41, no. 3. P. 400-407. https://doi.org/10.3174/ajnr.A6405Gates E. D. H., Lin J. S., Weinberg J. S., Prabhu S. S., Hamilton J., Hazle J. D., Fuller G. N., Baladandayuthapani V., Fuen tes D. T., Schellingerhout D. Imaging-based algorithm for the local grading of glioma. AJNR Am. J. Neuroradiol. 2020. V. 41, no. 3. P. 400–407. https://doi.org/10.3174/ajnr.A6405Grossman E. J., Kirov I. I., Gonen O., Novikov D. S., Davitz M. S., Lui Y. W., Grossman R. I., Inglese M., Fieremans E. N-acetyl-aspartate levels correlate with intra-axonal compartment parameters from diffusion MRI. NeuroImage. 2015. V. 118. P. 334-343. https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2015.05.061Grossman E. J., Kirov I. I., Gonen O., Novikov D. S., Davitz M. S., Lui Y. W., Grossman R. I., Inglese M., Fieremans E. N-acetyl-aspartate levels correlate with intra-axonal compartment parameters from diffusion MRI. NeuroImage. 2015; 118:334-343. https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2015.05.061Guo J., Yao C., Chen H., Zhuang D., Tang W., Ren G., Wang Y., Wu J., Huang F., Zhou L. The relationship between Cho/ NAA and glioma metabolism: implementation for margin delineation of cerebral gliomas. Acta Neurochir (Wien). 2012. V. 154, no. 8. P. 1361-1370. https://doi.org/10.1007/s00701-012-1418-xGuo J., Yao C., Chen H., Zhuang D., Tang W., Ren G., Wang Y., Wu J., Huang F., Zhou L. The relationship between Cho/ NAA and glioma metabolism: implementation for margin delineation of cerebral gliomas. Acta Neurochir (Wien). 2012;154(8): 1361-1370. https://doi.org/10.1007/s00701-012-1418-xHansen B., Jespersen S. N. Kurtosis fractional anisotropy, its contrast and estimation by proxy. Sci. Rep. 2016. No. 6. P. 23999. https://doi.org/10.1038/srep23999Hansen B., Jespersen S. N. Kurtosis fractional anisotropy, its contrast and estimation by proxy. Sci. Rep. 2016;6:23999. https://doi.org/10.1038/ srep23999Hempel J.-M., Schittenhelm J., Bisdas S., Brendle C., Bender B., Bier G. Skardelly M., Tabatabai G., Castaneda Vega S., Ernemann U., Klose U. In vivo assessment of tumor heterogeneity in WHO 2016 glioma grades using diffusion kurtosis imaging: diagnostic performance and improvement of feasibility in routine clinical practice. J. Neuroradiol. 2018. V. 45, no. 1. P. 32-40. https://doi.org/10.1016/j.neurad.2017.07.005Hempel J.-M., Schittenhelm J., Bisdas S., Brendle C., Bender B., Bier G. Skardelly M., Tabatabai G., Castaneda Vega S., Ernemann U., Klose U. In vivo assessment of tumor heterogeneity in WHO 2016 glioma grades using diffusion kurtosis imaging: diagnostic performance and improvement of feasibility in routine clinical practice. J. Neuroradiol. 2018;45(1): 32-40. https://doi.org/10.1016/j.neurad.2017.07.005Kim J. Y., Yoon M. J., Park J. E., Choi E. J., Lee J., Kim H. S. Radiomics in peritumoral non-enhancing regions: fractional anisotropy and cerebral blood volume improve prediction of local progression and ove rall survival in patients with glioblastoma. Neuroradiology. 2019. V. 61, no. 11. P. 1261-1272. https://doi.org/10.1007/s00234-019-02255-4Kim J. Y., Yoon M. J., Park J. E., Choi E. J., Lee J., Kim H. S. Radiomics in peritumoral non-enhancing regions: fractional anisotropy and cerebral blood volume improve prediction of local progression and overall survival in patients with glioblastoma. Neuroradiology. 2019; 61(11):1261-1272. https://doi.org/10.1007/s00234-019-02255-4Lemercier P., Paz M. S., Patrie J. T., Flors L., Leiva-Salinas C. Gradient of apparent diffusion coefficient values in peritumoral edema helps in differentiation of glioblastoma from solitary metastatic lesions. AJR Am. J. Roentgenol. 2014. V. 203, no. 1. P. 163-169. https://doi.org/10.2214/AJR.13.11186Lemercier P., Paz M. S., Patrie J. T., Flors L., Leiva-Salinas C. Gradient of apparent diffusion coefficient values in peritumoral edema helps in differentiation of glioblastoma from solitary metastatic lesions. AJR Am. J. Roentgenol. 2014;203(1); 163-169. https://doi.org/10.2214/AJR.13.11186Martín-Noguerol T., Mohan S., Santos-Armentia E., Cabrera-Zubizarreta A., Luna A. Advanced MRI assessment of non-enhancing peritumoral signal abnormality in brain lesions. European Journal of Radiology. 2021. V. 143. P. 109900. https://doi.org/10.1016/j.ejrad.2021.109900Martín-Noguerol T., Mohan S., Santos-Armentia E., Cabrera-Zubizarreta A., Luna A. Advanced MRI assessment of non-enhancing peritumoral signal abnormality in brain lesions. European Journal of Radiology. 2021;143:109900Maximov I. I., Tonoyan A. S., Pronin I. N. Differentiation of glioma malignancy grade using diffusion MRI. Phys. Med. 2017. V. 40. P. 24-32. https://doi.org/10.1016/j.ejmp.2017.07.002Maximov I. I., Tonoyan A. S., Pronin I. N. Differentiation of glioma malignancy grade using diffusion MRI. Phys Med. 2017;40:24–32. https://doi.org/10.1016/j.ejmp.2017.07.002Pogosbekian E. L., Pronin I. N., Zakharova N. E., Batalov A. I., Turkin A. M., Konakova T.A., Maximov I. I. Feasibility of generalised diffusion kurtosis imaging approach for brain glioma grading. Neuroradiology. 2021. V. 63, no. 8. P. 1241-1251. https://doi.org/10.1007/s00234-020-02613-7Pogosbekian E. L., Pronin I. N., Zakharova N. E., Batalov A. I., Turkin A. M., Konakova T.A., Maximov I. I. Feasibility of generalised diffusion kurtosis imaging approach for brain glioma grading. Neuroradiology. 2021. V. 63, no. 8. P. 1241-1251. https://doi.org/10.1007/s00234-020-02613-7Qiu J., Deng K., Wang P., Chen C., Luo Y., Yuan S., Wen J. Application of diffusion kurtosis imaging to the study of edema in solid and peritumoral areas of glioma. Magn. Reson. Imaging. 2022. V. 86. P. 10-16. https://doi.org/10.1016/j.mri.2021.11.001Qiu J., Deng K., Wang P., Chen C., Luo Y., Yuan S., Wen J. Application of diffusion kurtosis imaging to the study of edema in solid and peritumoral areas of glioma. Magn Reson Imaging. 2022;86610-16. https://doi.org/10.1016/j.mri.2021.11.001Sanai N., Polley M. Y., McDermott M. W., Parsa A. T., Berger M. S. An extent of resection threshold for newly diagnosed glioblastomas. J. Neurosurg. 2011. V. 115, no. 1. P. 3-8. https://doi.org/10.3171/2011.2.jns10998Sanai N., Polley M. Y., McDermott M. W., Parsa A. T., Berger M. S. An extent of resection threshold for newly diagnosed glioblastomas. J. Neurosurg. 2011;115(1):3-8. https://doi.org/10.3171/2011.2.jns10998Solozhentseva K., Batalov A., Zakharova N., Goryaynov S., Pogosbekyan E., Pronin I. The Role of 3D-pCASL MRI in the Differential Diagnosis of Glioblastoma and Brain Metastases. Front. Oncol. 2022. No. 12. P. 874924. https://doi.org/10.3389/fonc.2022.874924Solozhentseva K., Batalov A., Zakharova N., Goryaynov S., Pogosbekyan E., Pronin I. The Role of 3D-pCASL MRI in the Differential Diagnosis of Glioblastoma and Brain Metastases. Front. Oncol. 2022;12:874924. https://doi.org/10.3389/fonc.2022.874924Steven A. J., Zhuo J., Melhem E. R. Diffusion kurtosis imaging: An emerging technique for evaluating the micro-structural environment of the brain. Am. J. Roentgenol. 2014. V. 202, no. 1. P. 26-33. https://doi.org/10.2214/AJR.13.11365Steven A. J., Zhuo J., Melhem E. R. Diffusion kurtosis imaging: An emerging technique for evaluating the microstructural environment of the brain. Am. J. Roentgenol. 2014;202(1):26-33. https://doi.org/10.2214/AJR.13.11365Tan Y., Wang X.-C., Zhang H., Wang J., Qin J.-B., Wu X.-F., Zhang L., Wang L. Differentiation of high-gradeastrocytomas from solitary-brain-metastases: comparing diffusion kurtosis imaging and diffusion tensor imaging. Eur. J. Radiol. 2015. V. 84, no. 12. P. 2618- 2624. https://doi.org/10.1016/j.ejrad.2015.10.007Tan Y., Wang X.-C., Zhang H., Wang J., Qin J.-B., Wu X.-F., Zhang L., Wang L. Differentiation of high-gradeastrocytomas from solitary-brain-metastases: comparing diffusion kurtosis imaging and diffusion tensor imaging. Eur. J. Radiol. 2015;84(12): 2618-2624. https://doi.org/10.1016/j.ejrad.2015.10.007Yamahara T., Numay, Oishi T., Kawaguchi T., Seno T., Asai A., Kawamoto K. Morphological and flow cytometric glioblastoma: a comparison of autopsy brain and neuroimaging. Brain and Tumor Pathol. 2010. V. 27. P. 81-87. https://doi.org/10.1007/s10014-010-0275-7Yamahara T., Numay, Oishi T., Kawaguchi T., Seno T., Asai A., Kawamoto K. Morphological and flow cytometric glioblastoma: a comparison of autopsy brain and neuroimaging. Brain and Tumor Pathol. 2010;27:81-87. https://doi.org/10.1007/s10014-010-0275-7Zakharova N. E., Batalov A. I., Pogosbekian E. L., Chekhonin I. V., Goryaynov S. A., Bykanov A. E., Tyurina A. N., Galstyan S. A., Nikitin P. V., Fadeeva L. M., Usachev D. Yu., Pronin I. N. Perifocal Zone of Brain Gliomas: Application of Diffusion Kurtosis and Perfusion MRI Values for Tumor Invasion Border Determination. Cancers 2023. V. 15, no. 10. P. 2760. https://doi.org/10.3390/cancers15102760Zakharova N. E., Batalov A. I., Pogosbekian E. L., Chekhonin I. V., Goryaynov S. A., Bykanov A. E., Tyurina A. N., Galstyan S. A., Nikitin P. V., Fadeeva L. M., Usachev D. Yu., Pronin I. N. Perifocal Zone of Brain Gliomas: Application of Diffusion Kurtosis and Perfusion MRI Values for Tumor Invasion Border Determination. Cancers. 2023;15(10):2760. https://doi.org/10.3390/cancers15102760Zetterling M., Roodakker K. R., Berntsson S. G., Edqvist P. H., Latini F., Landtblom A. M., Pontén F., Alafuzoff I., Larsson E. M., Smits A. Extension of diffuse low-grade gliomas beyond radiological borders as shown by the coregistration of histopathological and magnetic resonance imaging data. J. Neurosurg. 2016. V. 125, no. 5. P. 1155-1166. https://doi.org/10.3171/2015.10.JNS15583Zetterling M., Roodakker K. R., Berntsson S. G., Edqvist P. H., Latini F., Landtblom A. M., Pontén F., Alafuzoff I., Larsson E. M., Smits A. Extension of diffuse low-grade gliomas beyond radiological borders as shown by the coregistration of histopathological and magnetic resonance imaging data. J. Neurosurg. 2016;125 (5):1155-1166. https://doi.org/10.3171/2015.10.JNS15583

The authors declare that there are no conflicts of interest present.