radiologyРадиология — практикаRadiology - Practice2713-0118Центральный научно-исследовательский институт лучевой диагностики10.52560/10.52560/2713-0118-2025-12-26radiology-699Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИORIGINAL RESEARCHУльтразвуковое исследование высокого разрешения при проведении фотодинамической терапии базальноклеточного рака головы и шеиHigh-resolution Ultrasound During Photodynamic Therapy of Basal Cell Skin Cancer of the Head and Neckhttps://orcid.org/0009-0006-0807-8250ХоружаяС. С.KhoruzhayaS. S.

Хоружая Светлана Сергеевна, врач ультразвуковой диагностики, заведующая отделением ультразвуковой диагностики № 3

Москва

Вклад автора: формирование концепции, написание текста статьи

Khoruzhaya Svetlana Sergeyevna, Ultrasonic Diagnostician, Head of Ultrasound Diagnostics Department

Moscow

Author's contribution: conceptualization, writing the text draft

svetzhor@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-0635-4438ВасильевА. Ю.Vasil′yevA. Yu.

Васильев Александр Юрьевич, доктор медицинских наук, член-корреспондент РАН, профессор кафедры радиологии, радиотерапии, радиационной гигиены и радиационной безопасности им. академиков А. С. Павлова и Ф. Г. Кроткова

Москва

Вклад автора: формирование концепции, редактирование

Vasil'yev Alexander Yur'yevich, Doctor of Medical Sciences, Corresponding Member of the Russian Academy of Sciences, Professor of Department of radiology, radiotherapy, radiation hygiene and radiation safety

Moscow

Author's contribution: conceptualization, editing

auv62@mail.ruhttps://orcid.org/0009-0004-9923-5113СеминВ. Е.SeminV. E.

Семин Владимир Евгеньевич, врач-онколог, заведующий кабинетом флуоресцентной диагностики и фотодинамической терапии

Москва

Вклад автора: формирование концепции

Sеmin Vladimir Evgenyevich, Oncologist, Head of the Fluorescent Diagnostics and Photodynamic Therapy Office

Moscow

Author's contribution: concept formation

VladimirESemin@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-6716-5593НечаевВ. А.NechaevV. A.

Нечаев Валентин Александрович, кандидат медицинских наук, врач-рентгенолог, заведующий центром комплексной диагностики

Москва

Вклад автора: формирование концепции, редактирование

Nechaev Valentin Alexandrovich, MD, Radiologist, Head of the Center for Complex Diagnostics

Moscow

Author's contribution: conceptualization, editing

dfkz2005@gmail.comГБУЗ «Городская клиническая больница имени С.С. Юдина Департамента здравоохранения города Москвы»РоссияMoscow State Budgetary Healthcare Institution "Moscow City Hospital named after S.S. Yudin, Moscow Healthcare Department"Russian FederationФГБОУ ВО «Российский университет медицины» Минздрава РоссииРоссияRussian Medical Academy of Continuing Professional Education of the Ministry of Healthcare of the Russian FederationRussian Federation202528012025011226Copyright © Хоружая С.С., Васильев А.Ю., Семин В.Е., Нечаев В.А., 20252025Хоружая С.С., Васильев А.Ю., Семин В.Е., Нечаев В.А.Khoruzhaya S.S., Vasil′yev A.Y., Semin V.E., Nechaev V.A.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.radp.ru/jour/article/view/699Цель исследования

Цель исследования. Определить возможности ультразвукового исследования высокого разрешения кожи при планировании фотодинамической терапии и в раннем посттерапевтическом периоде.

Материалы и методы

Материалы и методы. Обследовано 128 пациентов, направленных на проведение фотодинамической терапии (ФДТ) базальноклеточного рака кожи области головы и шеи. Выполнению ФДТ предшествовали две диагностические методики: флуоресцентная диагностика (ФД) и ультразвуковое исследование (УЗИ) высокого разрешения. Последнее выполнялось до и в течение 24–72 ч после проведения ФДТ на аппарате экспертного класса Philips Epic 7 (США) высокочастотным линейным датчиком eL18-4 с использованием технологии MicroFlow Imaging (MFI).

Результаты

Результаты. При ультразвуковом исследовании оценивались горизонтальные и вертикальные размеры, микроваскуляризация опухоли. В зависимости от толщины и васкуляризации все опухоли разделились на три группы: с периферическим сосудистым рисунком (Me 1,6 мм), с периферическим и центральным сосудистым рисунком (Me 2,4 мм), с отсутствием сосудистого рисунка (Me 1,3 мм). Были выявлены значимые статистические различия (p < 0,001), которые зависели от толщины опухоли. При сравнении горизонтальных размеров, полученных ультразвуковым и флуоресцентным методами диагностики, была установлена умеренной тесноты прямая связь, что было связано с различием методик. При увеличении первичных горизонтальных размеров при УЗД (протяженности) на 1 мм следовало ожидать увеличения размеров при ФД на 0,413 мм. Полученная модель объясняла 15,9 % наблюдаемой дисперсии размеров при ФД. По результатам данных толщины опухоли при УЗД и горизонтальных границ при ФД определялись параметры проводимой ФДТ. При оценке микроваскуляризации патологического очага в период 24–72 ч после ФДТ прогнозировался исход ФДТ. Сосудистый рисунок в опухоли отсутствовал в 90,5 % случаев (без учета образований с неинформативным сосудистым рисунком при первичном исследовании), в 7,6 % случаев визуализировался периферический сосудистый рисунок, вероятнее всего, это было связано с признаками активного воспаления окружающих тканей. В 1,9 % случаев сохранялась внутриопухолевая васкуляризация, что потребовало повторного проведения сеанса ФДТ.

Выводы

Выводы. Ультразвуковое исследование кожи в сочетании с ФД позволяет оптимизировать проведение ФДТ и оценить лечебный эффект от проводимой процедуры в раннем посттерапевтическом периоде.

Aim

Aim. To determine the possibilities of high-resolution ultrasound examination of the skin at planning of photodynamic therapy and in the early post-therapeutic period.

Materials and Methods

Materials and Methods. 128 patients referred for photodynamic therapy (PDT) of basal cell skin cancer of the head and neck region were examined. The PDT was preceded by two diagnostic techniques: fluorescence diagnostics (FD) and high-resolution ultrasonography. The latter was performed before and within 24–72 h after PDT on an expert class device Philips Epic 7 (USA), high-frequency linear transducer eL18-4 using MicroFlow Imaging (MFI) technology.

Results

Results. Horizontal and vertical dimensions and tumor microvascularization were assessed by ultrasound. Depending on thickness and vascularization, all tumors were divided into three groups: with peripheral vascular pattern (Me 1.6 mm), with peripheral and central vascular pattern (Me 2.4 mm), and with no vascular pattern (Me 1.3 mm). Significant statistical differences (p < 0.001) were found that were dependent on tumor thickness. When comparing the horizontal dimensions obtained by ultrasound and fluorescence diagnostic methods, a moderately close direct relationship was found, which was attributed to the difference in techniques. When the primary horizontal dimensions at ultrasonography (extent) increased by 1 mm, an increase in dimensions at FD of 0.413 mm was to be expected. The resulting model explained 15.9 % of the observed size variance in FD. Based on the results of tumor thickness data in ultrasonography and horizontal margins in FD, the parameters of PDT were determined. Evaluation of microvascularization of the pathological focus in the period 24–72 h after PDT predicted the outcome of PDT. The vascular pattern in the tumor was absent in 90.5 % of cases (excluding masses with uninformative vascular pattern at the primary examination), in 7.6 % of cases peripheral vascular pattern was visualized, most likely it was connected with the signs of active inflammation of the surrounding tissues. In 1.9 % of cases intratumoral vascularization remained, which required a repeated PDT session.

Conclusions

Conclusions. Ultrasound skin examination in combination with FD allows to optimize PDT and to estimate the therapeutic effect of the procedure in the early post-therapeutic period.

ультразвуковое исследованиефлуоресцентная диагностикафотодинамическая терапиябазальноклеточный рак кожиUltrasoundFluorescence DiagnosticsPhotodynamic TherapyBasal Cell Skin CancerИсследование не финансировалось какими-либо источникамиThe study was not funded by any sources.ReferencesБондаренко И. Н. Сравнительный анализ ультразвукового исследования кожи высокочастотными датчиками // Радиология — практика. 2021. № 6. С. 22–30. https://doi.org/10.52560/2713-0118-2021-6-22-30Bondarenko I. N. Comparative Analysis of Ultrasound Examination of the Skin High Frequency Transducers. Radiology — Practice. 2021;(6):22-30. (In Russ.). https://doi.org/10.52560/2713-0118-2021-6-22-30Капинус В. Н., Каплан М. А., Ярославцева-Исаева Е. В., Спиченкова И. С., Иванов С. А. Применение хлорин Е6-фотодинамической терапии базальноклеточного рака кожи // Исследования и практика в медицине. 2021. Т. 8, № 4. С. 33–43. https://doi.org/10.17709/2410-1893-2021-8-43Kapinus V. N., Kaplan M. A., Yaroslavtseva-Isayeva E. V., Spichenkova I. S., Ivanov S. A. Application of chlorin E6- photodynamic therapy for basal cell skin cancer. Medical Research and Practice. 2021;8(4):33-43. (In Russ.). https://doi.org/10.17709/2410-1893-2021-8-43Каприн А. Д., Старинский В. В., Шахзадова А. О. Состояние онкологической помощи населению России в 2023 году. М.: МНИОИ им. П. А. Герцена — филиал ФГБУ «НМИЦ радиологии» Минздрава России, 2024. ISBN 978-5-85502-297-1Kaprin A. D., Starinskiy V. V., Shakhzadova A. O. State of oncologic aid to the Russian population in 2023. Moscow: P.A. Herzen MNIOI — branch of FGBU «NMC Radiology» of the Ministry of Health of Russia, 2024. (In Russ.) ISBN 978-5-85502-297-1Bard R. L. High-Frequency Ultrasound Examination in the Diagnosis of Skin Cancer. Dermatol. Clin. 2017 Oct;35(4): 505-511. https://doi.org/10.1016/j.det.2017.06.011Bard R. L. High-Frequency Ultrasound Examination in the Diagnosis of Skin Cancer. Dermatol Clin. 2017 Oct;35(4): 505-511. https://doi.org/10.1016/j.det.2017.06.011Fujimura T., Kambayashi Y., Fujisawa Y., Hidaka T., Aiba S. Tumor-Associated Macrophages: Therapeutic Targets for Skin Cancer. Front. Oncol. 2018 Jan 23;8:3. https://doi.org/10.3389/fonc.2018.00003Fujimura T., Kambayashi Y., Fujisawa Y., Hidaka T., Aiba S. Tumor-Associated Macrophages: Therapeutic Targets for Skin Cancer. Front Oncol. 2018 Jan 23;8: 3. https://doi.org/10.3389/fonc.2018.00003Hernández-Ibáñez C., Blazquez-Sánchez N., Aguilar-Bernier M., Fúnez-Liébana R., Rivas-Ruiz F., de Troya-Martín M. Usefulness of High-Frequency Ultrasound in the Classification of Histologic Subtypes of Primary Basal Cell Carcinoma. Actas Dermosifiliogr. 2017 JanFeb;108(1):42-51. English, Spanish. https://doi.org/10.1016/j.ad.2016.08.002Hernández-Ibáñez C., Blazquez-Sánchez N., Aguilar-Bernier M., Fúnez-Liébana R., Rivas-Ruiz F., de Troya-Martín M. Usefulness of High-Frequency Ultrasound in the Classification of Histologic Subtypes of Primary Basal Cell Carcinoma. Actas Dermosifiliogr. 2017 JanFeb;108(1):42-51. English, Spanish. https://doi.org/10.1016/j.ad.2016.08.002Hester S. C., Kuriakose M., Nguyen C. D., Mallidi S. Role of Ultrasound and Photoacoustic Imaging in Photodynamic Therapy for Cancer. Photochem Photobiol. 2020 Mar;96(2):260-279. https://doi.org/10.1111/php.13217Hester S. C., Kuriakose M., Nguyen C. D., Mallidi S. Role of Ultrasound and Photoacoustic Imaging in Photodynamic Therapy for Cancer. Photochem Photobiol. 2020 Mar;96(2):260-279. https://doi.org/10.1111/php.13217Khlebnikova A. N., Molochkov V. A., Selezneva E. V., Belova L. A., Bezugly A., Molochkov A. V. Ultrasonographic features of superficial and nodular basal cell carcinoma. Med. Ultrason. 2018 Dec 8;20(4):475-479. https://doi.org/10.11152/mu-1633Khlebnikova A. N., Molochkov V. A., Selezneva E. V., Belova L. A., Bezugly A., Molochkov A. V. Ultrasonographic features of superficial and nodular basal cell carcinoma. Med. Ultrason. 2018 Dec 8;20(4):475-479. https://doi.org/10.11152/mu-1633Kim J. Y. S., Kozlow J. H., Mittal B., Moyer J., Olencki T., Rodgers P. Guidelines of care for the management of basal cell carcinoma. J. Am. Acad. Dermatol. 2018 Mar;78(3):540-559. https://doi.org/10.1016/j.jaad.2017.10.006Kim J. Y. S., Kozlow J. H., Mittal B., Moyer J., Olencki T., Rodgers P. Guidelines of care for the management of basal cell carcinoma. J. Am. Acad. Dermatol. 2018 Mar;78(3):540-559. https://doi.org/10.1016/j.jaad.2017.10.006Lang B. M, Balermpas P., Bauer A., Blum A., Brölsch G. F., Dirschka T., Follmann M., Frank J., Frerich B., Fritz K., Hauschild A., Heindl L. M., Howaldt H. P., Ihrler S., Kakkassery V., Klumpp B., Krause-Bergmann A., Löser C., Meissner M., Sachse M. M., Schlaak M., Schön M. P., Tischendorf L., Tronnier M., Vordermark D., Welzel J., Weichenthal M., Wiegand S., Kaufmann R., Grabbe S. S2k Guidelines for Cutaneous Basal Cell Carcinoma — Part 1: Epidemiology, Genetics and Diagnosis. J. Dtsch. Dermatol. Ges. 2019 Jan;17(1):94-103. https://doi.org/10.1111/ddg.13733Lang B. M., Balermpas P., Bauer A., Blum A., Brölsch G. F., Dirschka T., Follmann M., Frank J., Frerich B., Fritz K., Hauschild A., Heindl L. M., Howaldt H. P., Ihrler S., Kakkassery V., Klumpp B., Krause-Bergmann A., Löser C., Meissner M., Sachse M. M., Schlaak M., Schön M. P., Tischendorf L., Tronnier M., Vordermark D., Welzel J., Weichenthal M., Wiegand S., Kaufmann R., Grabbe S. S2k Guidelines for Cutaneous Basal Cell Carcinoma – Part 1: Epidemiology, Genetics and Diagnosis. J. Dtsch. Dermatol. Ges. 2019 Jan;17(1):94-103. https://doi.org/10.1111/ddg.13733Marzuka A. G., Book S. E. Basal cell carcinoma: pathogenesis, epidemiology, clinical features, diagnosis, histopathology, and management. Yale J. Biol. Med. 2015 Jun 1;88(2):167-79. PMID: 26029015; PMCID: PMC4445438Marzuka A. G., Book S. E. Basal cell carcinoma: pathogenesis, epidemiology, clinical features, diagnosis, histopathology, and management. Yale J. Biol. Med. 2015 Jun 1;88(2):167-79Nasr I., McGrath E. J., Harwood C. A., Botting J., Buckley P., Budny P. G., Fairbrother P., Fife K., Gupta G., Hashme M., Hoey S., Lear J. T., Mallipeddi R., Mallon E., Motley R. J., Newlands C., Newman J., Pynn E. V., Shroff N., Slater D. N., Exton L. S., Mohd Mustapa M. F., Ezejimofor M. C. British Association of Dermatologists’ Clinical Standards Unit. British Association of Dermatologists guidelines for the management of adults with basal cell carcinoma 2021. Br. J. Dermatol. 2021 Nov;185(5):899-920. https://doi.org/10.1111/bjd.20524Nasr I., McGrath E. J., Harwood C. A., Botting J., Buckley P., Budny P. G., Fairbrother P., Fife K., Gupta G., Hashme M., Hoey S., Lear J. T., Mallipeddi R., Mallon E., Motley R. J., Newlands C., Newman J., Pynn E. V., Shroff N., Slater D. N., Exton L. S., Mohd Mustapa M. F., Ezejimofor M. C. British Association of Dermatologists’ Clinical Standards Unit. British Association of Dermatologists guidelines for the management of adults with basal cell carcinoma 2021. Br. J. Dermatol. 2021 Nov;185(5):899-920. https://doi.org/10.1111/bjd.20524Peris K., Fargnoli M. C., Kaufmann R., Arenberger P., Bastholt L., Seguin N. B., Bataille V., Brochez L., Del Marmol V., Dummer R., Forsea A. M., GaudyMarqueste C., Harwood C. A., Hauschild A., Höller C., Kandolf L., KellernersSmeets N. W. J., Lallas A., Leiter U., Malvehy J., Marinović B., Mijuskovic Z., Moreno-Ramirez D., Nagore E., Nathan P., Stratigos A. J., Stockfleth E., Tagliaferri L., Trakatelli M., Vieira R., Zalaudek I., Garbe C. EADO”A, EDF”B, ESTRO”C, UEMS”D and EADV”E. European consensus-based interdisciplinary guideline for diagnosis and treatment of basal cell carcinoma-update 2023. Eur. J. Cancer. 2023 Oct;192:113254. https://doi.org/10.1016/j.ejca.2023.113254Peris K., Fargnoli M. C., Kaufmann R., Arenberger P., Bastholt L., Seguin N. B., Bataille V., Brochez L., Del Marmol V., Dummer R., Forsea A. M., Gaudy-Marqueste C., Harwood C. A., Hauschild A., Höller C., Kandolf L., KellernersSmeets N. W. J., Lallas A., Leiter U., Malvehy J., Marinović B., Mijuskovic Z., Moreno-Ramirez D., Nagore E., Nathan P., Stratigos A. J., Stockfleth E., Tagliaferri L., Trakatelli M., Vieira R., Zalaudek I., Garbe C. EADO”A, EDF”B, ESTRO”C, UEMS”D and EADV”E. European consensus-based interdisciplinary guideline for diagnosis and treatment of basal cell carcinoma-update 2023. Eur. J. Cancer. 2023 Oct; 192:113254. https://doi.org/10.1016/j.ejca.2023.113254Piotrzkowska-Wroblewska H., Litniewski J., Szymanska E., Nowicki A. Quantitative sonography of basal cell carcinoma. Ultrasound Med. Biol. 2015 Mar;41(3):748-59. https://doi.org/10.1016/j.ultrasmedbio.2014.11.016.Piotrzkowska-Wroblewska H., Litniewski J., Szymanska E., Nowicki A. Quantitative sonography of basal cell carcinoma. Ultrasound. Med. Biol. 2015 Mar; 41(3):748-59. https://doi.org/10.1016/j.ultrasmedbio.2014.11.016Polańska A., Dańczak-Pazdrowska A., Jałowska M., Żaba R., Adamski Z. Current applications of high-frequency ultrasonography in dermatology. Postepy Dermatol. Alergol. 2017 Dec;34(6):535-542. https://doi.org/10.5114/ada.2017.72457Polańska A., Dańczak-Pazdrowska A., Jałowska M., Żaba R., Adamski Z. Current applications of high-frequency ultrasonography in dermatology. Postepy Dermatol. Alergol. 2017 Dec;34(6):535-542. https://doi.org/10.5114/ada.2017.72457Sattler E. Hochfrequente Sonographie [High frequency ultrasound]. Hautarzt. 2015 Jul;66(7):493-8. German. https://doi.org/10.1007/s00105-015-3581-5.Sattler E. Hochfrequente Sonographie [High frequency ultrasound]. Hautarzt. 2015 Jul;66(7):493-8. German. https://doi.org/10.1007/s00105-015-3581-5Schmults C. D., Blitzblau R., Aasi S. Z., Alam M., Amini A., Bibee K., Bordeaux J., Chen P. L., Contreras C. M., DiMaio D., Donigan J. M., Farma J. M., Ghosh K., Harms K., Ho A. L., Lukens J. N., Mark L., Medina T., Nehal K. S., Nghiem P., Olino K., Park S., Patel T., Puzanov I., Rich J., Sekulic A., Shaha A. R., Srivastava D., Thomas V., Tomblinson C., Venkat P., Xu Y. G., Yu S., Yusuf M., McCullough B., Espinosa S. Basal Cell Skin Cancer, Version 2.2024, NCCN Clinical Practice Guidelines in Oncology. J. Natl. Compr. Canc. Netw. 2023 Nov;21(11):1181- 1203. https://doi.org/10.6004/jnccn.2023.0056Schmults C. D., Blitzblau R., Aasi S. Z., Alam M., Amini A., Bibee K., Bordeaux J., Chen P. L., Contreras C. M., DiMaio D., Donigan J. M., Farma J. M., Ghosh K., Harms K., Ho A. L., Lukens J. N., Mark L., Medina T., Nehal K. S., Nghiem P., Olino K., Park S., Patel T., Puzanov I., Rich J., Sekulic A., Shaha A. R., Srivastava D., Thomas V., Tomblinson C., Venkat P., Xu Y. G , Yu S., Yusuf M., McCullough B., Espinosa S. Basal Cell Skin Cancer, Version 2.2024, NCCN Clinical Practice Guidelines in Oncology. J. Natl. Compr. Canc. Netw. 2023 Nov;21(11): 1181-1203. https://doi.org/10.6004/jnccn. 2023.0056Warszawik-Hendzel O., Olszewska M., Maj M., Rakowska A., Czuwara J., Rudnicka L. Non-invasive diagnostic techniques in the diagnosis of squamous cell carcinoma. J. Dermatol. Case. Rep. 2015 Dec 31;9(4):89-97. https://doi.org/10.3315/jdcr.2015.1221Warszawik-Hendzel O., Olszewska M., Maj M., Rakowska A., Czuwara J., Rudnicka L. Non-invasive diagnostic techniques in the diagnosis of squamous cell carcinoma. J. Dermatol. Case. Rep. 2015 Dec 31;9(4):89- 97. https://doi.org/10.3315/jdcr.2015.1221Wu X., Marghoob A. A. Contemporary approaches to basal cell carcinoma diagnosis and treatment. Future Oncol. 2015 Nov;11(22):2965-6. https://doi.org/10.2217/fon.15.254Wu X., Marghoob A. A. Contemporary approaches to basal cell carcinoma diagnosis and treatment. Future Oncol. 2015 Nov;11(22):2965-6. https://doi.org/10.2217/fon.15.254

The authors declare that there are no conflicts of interest present.