Магнитно-резонансная релаксометрия в оценке морфологических характеристик глиом головного мозга: современное состояние вопроса

Магнитно-резонансная (МР) релаксометрия — методика измерения тканевых релаксационных показателей — является способом количественной визуализации физической основы структурных МР-изображений. Настоящий обзор посвящен перспективным направлениям изучения и применения МР-релаксометрии в диагностике глиом головного мозга на предоперационном и предтерапевтическом этапе. Наряду с анализом работ ведущих мировых коллективов приводятся результаты собственных исследований. Накопленная информация свидетельствует о появлении возможностей дифференцирования глиом различных степеней злокачественности, несмотря на определенное сходство их релаксометрических характеристик, а также о потенциале метода в дифференциальной диагностике глиом и опухолей иного генеза. Ряд результатов может свидетельствовать о наличии изменений МР-сигнала, связанных с инфильтративным ростом глиом. Отдельно рассмотрены работы, направленные на поиск наиболее агрессивных и злокачественных участков в ткани глиом, что может быть крайне полезным при планировании биопсии или удаления опухоли. Не меньшую значимость имеют возможности МР-релаксометрии в контексте радиогеномики, в первую очередь в оценке IDH-статуса глиом.

1. Захарова Н. Е., Пронин И. Н., Баталов А. И., Шульц Е. И., Тюрина А. Н., Баев А. А., Фадеева Л. М. Cовременные стандарты МРТ-диагностики опухолевых поражений головного мозга // Журнал «Вопросы нейрохирургии» имени Н. Н. Бурденко. 2020. Т. 84, № 3. С. 102– 112.

2. Чехонин И. В., Баталов А. И., Захарова Н. Е., Погосбекян Э. Л., Никитин П. В., Быканов А. Е., Пицхелаури Д. И., Пронин И. Н. Магнитно-резонансная релаксометрия в оценке субрегионов глиом головного мозга высокой степени злокачественности — нейровизуализационные и морфологические корреляты // Журнал «Вопросы нейрохирургии» имени Н. Н. Бурденко. 2021. Т. 85, № 4. С. 41–48.

3. Чехонин И. В., Погосбекян Э. Л., Никитин П. В., Баталов А. И., Быканов А. Е., Маряшев С. А., Пицхелаури Д. И., Захарова Н. Е., Пронин И. Н. Магнитно-резонансная релаксометрия и диффузионно-взвешенная МРТ в оценке степеней злокачественности и IDH1-статуса глиальных опухолей головного мозга // Russian Electronic Journal of Radiology (REJR) — Российский электронный журнал лучевой диагностики. 2022. T. 12, № 1. С. 21–31.

4. Badve C., Yu A., Dastmalchian S., Rogers M., Ma D., Jiang Y., Margevicius S., Pahwa S., Lu Z., Schluchter M., Sunshine J., Griswold M., Sloan A., Gulani V. MR Fingerprinting of Adult Brain Tumors: Initial Experience. AJNR Am. J. Neuroradiol. 2017. V. 38, no. 3. P. 492– 499.

5. Bipin Mehta B., Coppo S., Frances McGivney D., Ian Hamilton J., Chen Y., Jiang Y., Ma D., Seiberlich N., Gulani V., Alan Griswold M. Magnetic resonance fingerprinting: a technical review. Magn. Reson. Med. 2019. V. 81, no. 1. P. 25–46.

6. Blystad I., Warntjes J. B. M., Smedby O., Lundberg P., Larsson E. M., Tisell A. Quantitative MRI for analysis of peritumoral edema in malignant gliomas. PLoS One. 2017. V. 12, no. 5. P. e0177135.

7. Blystad I., Warntjes J. B. M., Smedby Ö., Lundberg P., Larsson E. M., Tisell A. Quantitative MRI using relaxometry in malignant gliomas detects contrast enhancement in peritumoral oedema. Sci. Rep. 2020. V. 10, no. 1. P. 17986.

8. Bontempi P., Rozzanigo U., Amelio D., Scartoni D., Amichetti M., Farace P. Quantitative Multicomponent T2 Relaxation Showed Greater Sensitivity Than Flair Imaging to Detect Subtle Alterations at the Periphery of Lower Grade Gliomas. Front Oncol. 2021. V. 11. P. 651137.

9. Broen M. P. G., Smits M., Wijnenga M. M. J., Dubbink H. J., Anten M., Schijns O., Beckervordersandforth J., Postma A. A., van den Bent M. J. The T2-FLAIR mismatch sign as an imaging marker for non-enhancing IDH-mutant, 1p/19qintact lower-grade glioma: a validation study. Neuro. Oncol. 2018. V. 20, no. 10. P. 1393–1399.

10. Chang P. D., Malone H. R., Bowden S. G., Chow D. S., Gill B. J. A., Ung T. H., Samanamud J., Englander Z. K., Sonabend A. M., Sheth S. A., McKhann G. M., 2nd, Sisti M. B., Schwartz L. H., Lignelli A., Grinband J., Bruce J. N., Canoll P. A Multiparametric Model for Mapping Cellularity in Glioblastoma Using Radiographically Localized Biopsies. AJNR Am. J. Neuroradiol. 2017. V. 38, no. 5. P. 890–898.

11. Dastmalchian S., Kilinc O., Onyewadume L., Tippareddy C., McGivney D., Ma D., Griswold M., Sunshine J., Gulani V., Barnholtz-Sloan J. S., Sloan A. E., Badve C. Radiomic analysis of magnetic resonance fingerprinting in adult brain tumors. Eur. J. Nucl. Med. Mol. Imaging. 2021. V. 48, no. 3. P. 683–693.

12. de Blank P., Badve C., Gold D. R., Stearns D., Sunshine J., Dastmalchian S., Tomei K., Sloan A. E., Barnholtz-Sloan J. S., Lane A., Griswold M., Gulani V., Ma D. Magnetic Resonance Fingerprinting to Characterize Childhood and Young Adult Brain Tumors. Pediatr. Neurosurg. 2019. V. 54, no. 5. P. 310–318.

13. Deguchi S., Oishi T., Mitsuya K., Kakuda Y., Endo M., Sugino T., Hayashi N. Clinicopathological analysis of T2-FLAIR mismatch sign in lower-grade gliomas. Sci. Rep. 2020. V. 10, no. 1. P. 10113.

14. Ding H., Huang Y., Li Z., Li S., Chen Q., Xie C., Zhong Y. Prediction of IDH Status Through MRI Features and Enlightened Reflection on the Delineation of Target Volume in Low-Grade Gliomas. Technol. Cancer. Res. Treat. 2019. V. 18. P. 1533033819877167.

15. Ge X., Wang M., Ma H., Zhu K., Wei X., Li M., Zhai X., Shen Y., Huang X., Hou M., Liu W., Wang M., Wang X. Investigated diagnostic value of synthetic relaxometry, three-dimensional pseudo-continuous arterial spin labelling and diffusion-weighted imaging in the gra ding of glioma. Magn Reson Imaging. 2022. V. 86. P. 20–27.

16. Haddad A. F., Young J. S., Morshed R. A., Berger M. S. FLAIRectomy: Resecting beyond the Contrast Margin for Glioblastoma. Brain. Sci. 2022. V. 12, no. 5. P. 544

17. Haubold J., Demircioglu A., Gratz M., Glas M., Wrede K., Sure U., Antoch G., Keyvani K., Nittka M., Kannengiesser S., Gulani V., Griswold M., Herrmann K., Forsting M., Nensa F., Umutlu L. Noninvasive tumor decoding and phenotyping of cerebral gliomas utilizing multiparametric (18)F-FET PET-MRI and MR Fingerprinting. Eur. J. Nucl. Med. Mol. Imaging. 2020. V. 47. P. 1435–1445.

18. Kern M., Auer T. A., Picht T., Misch M., Wiener E. T2 mapping of molecular subtypes of WHO grade II/III gliomas. BMC Neurol. 2020. V. 20, no. 1. P. 8.

19. Kikuchi K., Togao O., Yamashita K., Momosaka D., Kikuchi Y., Kuga D., Hata N., Mizoguchi M., Yamamoto H., Iwaki T., Hiwatashi A., Ishigami K. Quantitative relaxometry using synthetic MRI could be better than T2-FLAIR mismatch sign for differentiation of IDH-mutant gliomas: a pilot study. Sci. Rep. 2022. V. 12, no. 1. P. 9197.

20. Kim H., Kim S., Lee H. H., Heo H. In-Vivo Proton Magnetic Resonance Spectroscopy of 2-Hydroxyglutarate in Isocitrate Dehydrogenase-Mutated Gliomas: A Technical Review for Neuroradiologists. Korean J. Radiol. 2016. V. 17, no. 5. P. 620–632.

21. Kinoshita M., Uchikoshi M., Sakai M., Kanemura Y., Kishima H., Nakanishi K. T2-FLAIR Mismatch Sign Is Caused by Long T(1) and T(2) of IDH-mutant, 1p19q Non-codeleted Astrocytoma. Magn. Reson. Med. Sci. 2021. V. 20, no. 1. P. 119–123.

22. Kinoshita M., Uchikoshi M., Tateishi S., Miyazaki S., Sakai M., Ozaki T., Asai K., Fujita Y., Matsuhashi T., Kanemura Y., Shimosegawa E., Hatazawa J., Nakatsuka S. I., Kishima H., Nakanishi K. Magnetic Resonance Relaxometry for Tumor Cell Density Imaging for Glioma: An Exploratory Study via (11)C-Methionine PET and Its Validation via Stereotactic Tissue Sampling. Cancers (Basel). 2021. V. 13, no. 16. P. 4067

23. Lasocki A., Anjari M., Ӧrs Kokurcan S., Thust S. C. Conventional MRI features of adult diffuse glioma molecular subtypes: a systematic review. Neuroradiology. 2021. V. 63, no. 3. P. 353–362.

24. Louis D. N., Perry A., Reifenberger G., von Deimling A., Figarella-Branger D., Cavenee W. K., Ohgaki H., Wiestler O. D., Kleihues P., Ellison D. W. The 2016 World Health Organization Classification of Tumors of the Central Nervous System: a summary. Acta Neuropathol. 2016. V. 131, no. 6. P. 803–820.

25. Louis D. N., Perry A., Wesseling P., Brat D. J., Cree I. A., Figarella-Branger D., Hawkins C., Ng H. K., Pfister S. M., Reifenberger G., Soffietti R., von Deimling A., Ellison D. W. The 2021 WHO Classification of Tumors of the Central Nervous System: a summary. Neuro. Oncol. 2021. V. 23, no. 8. P. 1231–1251.

26. Malik N., Geraghty B., Dasgupta A., Maralani P. J., Sandhu M., Detsky J., Tseng C. L., Soliman H., Myrehaug S., Husain Z., Perry J., Lau A., Sahgal A., Czarnota G. J. MRI radiomics to differentiate between low grade glioma and glioblastoma peritumoral region. J. Neu rooncol. 2021. V. 155, no. 2. P. 181–191.

27. Maurer G. D., Tichy J., Harter P. N., Nöth U., Weise L., Quick-Weller J., Deichmann R., Steinbach J. P., Bähr O., Hattingen E. Matching Quantitative MRI Parameters with Histological Features of Treatment-Naïve IDH Wild-Type Glioma. Cancers (Basel). 2021. V. 13, no. 16. P. 4060.

28. Nielsen L. A. G., Bangsø J. A., Lindahl K. H., Dahlrot R. H., Hjelmborg J. V. B., Hansen S., Kristensen B. W. Evaluation of the proliferation marker Ki-67 in gliomas: Interobserver variability and digital quantification. Diagn. Pathol. 2018. V. 13, no. 1. P. 38.

29. Nöth U., Tichy J., Tritt S., Bähr O., Deichmann R., Hattingen E. Quantitative T1 mapping indicates tumor infiltration beyond the enhancing part of glioblastomas. NMR Biomed. 2020. V. 33, no. 3. P. e4242.

30. Nunez-Gonzalez L., Kotek G., Gómez P. A., Buonincontri G., Vogel M., Krestin G. P., Poot D. H. J., Hernandez-Tamames J. A. Accuracy and repeatability of QRAPMASTER and MRF-vFA. Magn. Reson. Imaging. 2021. V. 83. P. 196– 207.

31. Park S. I., Suh C. H., Guenette J. P., Huang R. Y., Kim H. S. The T2-FLAIR mismatch sign as a predictor of IDH-mutant, 1p/19q-noncodeleted lower-grade gliomas: a systematic review and diagnostic meta-analysis. Eur Radiol. 2021. V. 31, no. 7. P. 5289–5299.

32. Patel S. H., Poisson L. M., Brat D. J., Zhou Y., Cooper L., Snuderl M., Thomas C., Franceschi A. M., Griffith B., Flanders A. E., Golfinos J. G., Chi A. S., Jain R. T2-FLAIR Mismatch, an Imaging Biomarker for IDH and 1p/19q Status in Lower-grade Gliomas: A TCGA/TCIA Project. Clin. Cancer. Res. 2017. V. 23, no. 20. P. 6078–6085.

33. Piper R. J., Mikhael S., Wardlaw J. M., Laidlaw D. H., Whittle I. R., Bastin M. E. Imaging signatures of meningioma and low-grade glioma: a diffusion tensor, magnetization transfer and quantitative longitudinal relaxation time MRI study. Magn Reson Imaging. 2016. V. 34, no. 4. P. 596–602.

34. Qiu J., Deng K., Wang P., Chen C., Luo Y., Yuan S., Wen J. Application of diffusion kurtosis imaging to the study of edema in solid and peritumoral areas of glioma. Magn. Reson. Imaging. 2022. V. 86. P. 10–16.

35. Saitta L., Heese O., Forster A. F., Matschke J., Siemonsen S., Castellan L., Westphal M., Fiehler J., Goebell E. Signal intensity in T2’ magnetic resonance imaging is related to brain glioma grade. Eur. Radiol. 2011. V. 21, no. 5. P. 1068– 1076.

36. Singh G., Manjila S., Sakla N., True A., Wardeh A. H., Beig N., Vaysberg A., Matthews J., Prasanna P., Spektor V. Radiomics and radiogenomics in gliomas: a contemporary update. Br. J. Cancer. 2021. V. 125, no. 5. P. 641–657.

37. Suh C. H., Kim H. S., Paik W., Choi C., Ryu K. H., Kim D., Woo D. C., Park J. E., Jung S. C., Choi C. G., Kim S. J. False-Positive Measurement at 2-Hydroxyglutarate MR Spectroscopy in Isocitrate Dehydrogenase Wild-Type Glioblastoma: A Multifactorial Analysis. Radiology. 2019. V. 291, no. 3. P. 752– 762.

38. Tanenbaum L. N., Tsiouris A. J., Johnson A. N., Naidich T. P., DeLano M. C., Melhem E. R., Quarterman P., Parameswaran S. X., Shankaranarayanan A., Goyen M., Field A. S. Synthetic MRI for Clinical Neuroimaging: Results of the Magnetic Resonance Image Compilation (MAGiC) Prospective, Multicenter, Multireader Trial. AJNR Am. J. Neuroradiol. 2017. V. 38, no. 6. P. 1103–1110.

39. Tavares C. B., Braga F. C. S. A. G., Sousa E. B., Brito J. N. P. O. Expression of Ki-67 in Low-Grade and High-Grade Astrocytomas. A Literature Review. J. Bras. Neurocirurg. 2016. V. 27, no. 3. P. 225–230.

40. Tippareddy C., Onyewadume L., Sloan A. E., Wang G. M., Patil N. T., Hu S., Barnholtz-Sloan J. S., Boyacıoğlu R., Gulani V., Sunshine J., Griswold M., Ma D., Badve C. Novel 3D magnetic resonance fingerprinting radiomics in adult brain tumors: a feasibility study. Eur. Radiol. 2023. V. 33, no. 2. P. 836–844.

41. Villanueva-Meyer J. E., Barajas R. F., Jr., Mabray M. C., Chen W., Shankaranarayanan A., Koon P., Barani I. J., Tihan T., Cha S. Differentiation of brain tumorrelated edema based on 3D T1rho imaging. Eur. J. Radiol. 2017. V. 91. P. 88–92.

42. Warntjes M., Blystad I., Tisell A., Larsson E. M. Synthesizing a Contrast-En hancement Map in Patients with High-Grade Gliomas Based on a Postcon trast MR Imaging Quantification Only. AJNR Am. J. Neuroradiol. 2018. V. 39, no. 12. P. 2194–2199.

43. Yushkevich P. A., Piven J., Hazlett H. C., Smith R. G., Ho S., Gee J. C., Gerig G. User-guided 3D active contour segmentation of anatomical structures: significantly improved efficiency and reliability. Neuroimage. 2006. V. 31, no. 3. P. 1116–1128.

44. Zakharova N. E., Batalov A. I., Pogosbekian E. L., Chekhonin I. V., Goryaynov S. A., Bykanov A. E., Tyurina A. N., Galstyan S. A., Nikitin P. V., Fadeeva L. M., Usachev D. Y., Pronin I. N. Perifocal Zone of Brain Gliomas: Application of Diffusion Kurtosis and Perfusion MRI Values for Tumor Invasion Border Determination. Cancers (Basel). 2023. V. 15, no. 10. P. 2760.

45. Zetterling M., Roodakker K. R., Berntsson S. G., Edqvist P. H., Latini F., Landtblom A. M., Pontén F., Alafuzoff I., Larsson E. M., Smits A. Extension of diffuse low-grade gliomas beyond radiological borders as shown by the coregistration of histopathological and magnetic resonance imaging data. J. Neurosurg. 2016. V. 125, no. 5. P. 1155–1166.